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並みはずれた身体能力を持つ高校生・虎杖悠仁。祖父が死んだ夜に呪術高専一年の伏黒 恵と出会う。
彼は、虎杖の持つ“呪物”を回収しに来たというが、ちょうどその“呪物”は虎杖の先輩らによって封印が解かれていた。“呪物”が引き寄せた、呪いの化け物に襲われる先輩たち。そこに虎杖と伏黒が駆けつける。

見知らぬ部屋で目を覚ます虎杖は、目の前にいた呪術高専の教師・五条 悟から自分の“秘匿死刑”が決定したと告げられる。五条は、虎杖に二つの選択肢を示す。今すぐ死刑になるか、『両面宿儺の指』20本を探し出し、すべて取り込んだのちに死ぬか――。

３人目の一年生、釘崎野薔薇を迎えに行く虎杖と伏黒、五条。そのままとある廃ビルへ向かい、五条は虎杖と釘崎に、廃ビル内に潜む呪霊を祓ってくるよう課題を与える。ビル内、二手に分かれて呪霊を探し始める虎杖と釘崎は、子どもを人質にとる狡猾な呪霊と対峙する。

少年院で起きた緊急事態に、虎杖、伏黒、釘崎が派遣される。任務は、いずれ特級呪霊に成り得る呪胎とともに取り残された生存者の確認と救出。乗り込んだ虎杖たちは、無慈悲な現実に直面する。直後釘崎の姿が消え、残された虎杖と伏黒の隣には、特級呪霊の姿があった。

少年院の外に退避した伏黒は、特級呪霊の死に気付く。次の瞬間、横に両面宿儺が現れ、虎杖の体から心臓を抜き取り、人質にする。このままでは虎杖の意識が戻っても死んでしまうと戦い始める伏黒だったが、格の違いを痛感する。「雨後」

虎杖の死に悔しさをかみしめる五条。仲間の死に沈み込む伏黒・野薔薇は強くなるために2年生達と特訓を始める。一方、夏油達も動き出す。そんな中、死んだはずの虎杖は――。

移動中だった五条は、特級呪霊・漏瑚の奇襲を受ける。攻撃を重ねても決して当たらない――漏瑚は、すぐに五条の強さを目の当たりにする。一瞬で高専に戻り、修行中の虎杖まで連れてくる余裕の五条に、漏瑚は怒りを爆発させ、ある手段に出るが、対して五条は――。

交流会に向けた特訓の合間。釘崎と伏黒の前に、呪術高専京都校の禪院真依と東堂が現れ、二人にケンカを吹っ掛ける。伏黒を腕っぷしで押していく東堂。一方、真依の言葉に嫌悪を抱き、釘崎は真依を挑発するが――。

高校をサボり映画館に来た吉野順平は、自分をいじめていた同級生が顔を変形させられ、死んでいるところを目撃する。“犯人”を追い、声をかける吉野。その後、事件現場の映画館に乗り込んだ虎杖と脱サラ一級呪術師の七海建人は、２体の呪霊に遭遇する。

吉野の調査を任された虎杖は、補助監督の伊地知に作戦を聞く。低級の呪いに吉野を襲わせ、反応を確かめるというが作戦は失敗し、虎杖は吉野に直球で声をかける。結果的に嫌悪する担任教師を追い払ってくれた虎杖を見て、吉野は話を聞く気になる。一方、真人のアジトを突き止めた七海は地下水路で真人と相まみえるのだった。

真人に追い詰められた七海は呪力の制限を解除、十劃呪法『瓦落瓦落』で地下水路の壁を破壊し、がれきの雨を降らせる。一方、吉野と接触した虎杖は、映画の話で意気投合する。吉野の母とも会い、家に招かれるとさらに打ち解けるのだったが…。

真人に心酔していた吉野は、上手く利用され虎杖と戦うように仕向けられていた。復讐に走り暴走する吉野に対し、虎杖は拳を重ねながらも動機を聞き出し説得しようと図るが、吉野の口から残酷な事実を知ることになる。そんな二人のそばに真人が忍び寄り――。

間一髪で真人の一撃を防ぎ虎杖を救った七海。ここで確実に真人を祓うため虎杖と七海は息の合った攻撃を重ねる。真人は改造人間を使い虎杖を精神的にも追い詰めようとするが、虎杖はそれを乗り越える。畳み込まれる攻撃に追い込まれた真人は「死」を感じ――。

虎杖たちから逃れた真人は、夏油らと合流し、あるプランを進めようとする。一方、呪術高専では“京都姉妹校交流会”が行われようとしていた。伏黒と釘崎、二年の真希、棘、パンダが集合するが、そこに東堂ら京都校の面々も到着。早速一触即発な空気の中、さらに遅れて五条が駆けつけあるサプライズを行う――。

京都姉妹校交流会の団体戦が始まった。東京校のメンバーに、京都校の東堂が襲い掛かるが、足止め役を任されていた虎杖が相対する。東堂のパワーに圧倒される虎杖だが、突然東堂から女の趣味を尋ねられ――。

東堂は、虎杖の “逕庭拳”が特級には通じない技だと指摘する。助言を素直に受け取る虎杖に対し、東堂は全力で相手をし、導いていく。一方、京都校の西宮に、釘崎はケンカを吹っ掛ける。その横にいたパンダに、陰から攻撃を仕掛けるメカ丸。釘崎と西宮、パンダとメカ丸の戦いが始まる。

交流会団体戦は続く――。対峙する真希と三輪。三輪は真希の等級には表れない圧倒的強さに驚きを隠せない。同じ頃、箒で空中を飛び回る西宮を追う釘崎。真依の苦労、女性呪術師として生きていく意味を語る西宮をバッサリ切り捨て、一気に反撃に出る。そして姿が見えない真依は――。

各所で勝敗が見え始めた交流会1日目。伏黒は御三家の嫡男・加茂と対峙していた。自身の血を操る「赤血操術」を使う加茂に、伏黒は式神と体術で対抗する。同じ頃、狗巻は言霊の増幅・強制術式である「呪言」を生かして場を進めていく。その狗巻が突如感じた不穏な気配に振り返るとそこには――。想定外の事が起こり始める交流会。戦いの行方は――。

交流会に突如乱入し、襲い掛かる特級呪霊・花御。対峙する伏黒、狗巻、加茂は花御の攻撃を防ぎながら、帳の外に向かって走る。追い詰められる3人だったが、そこに真希が参戦し、伏黒との連携で攻め立てる。しかしそれでもなお、特級呪霊である花御の圧倒的な戦闘力を前に窮地に立たされてしまうが――。

花御との戦いに参戦した虎杖と東堂。虎杖が黒閃を決め、東堂との連携プレーで攻め立てていく中、さらに自身の術式を解禁する東堂。超親友(ブラザー)となった虎杖と共に、東堂はトリッキーな術式と（自称）IQ53万の脳内CPUを持つそのクレバーさで花御を翻弄していくが――。

圧倒的な強さで五条は花御を退けた。瀕死の花御と合流した真人は、特級呪物「両面宿儺の指」と「呪胎九相図1番～3番」を強奪。着実に10月31日に決行する五条悟封印の準備を進めていた。一方、高専サイドは真人らの目的を明らかにできない。被害を鑑み、そのまま交流会も中止、となりかけるが、何故か野球で決着をつけることに。姉妹交流会・2日目野球戦、プレイボール――。

呪霊により３人の男が似た状況で死亡する事件が発生。被害者たちは同じ中学校に在籍していたことが判明し、虎杖、伏黒、釘崎はその調査に派遣される。現地に着いてみると、その中学校は伏黒の母校であった。被害者らは地元の心霊スポット「八十八橋」の下で揃って倒れていたことがあったと聞く。さらに伏黒の姉・津美紀も事件に巻き込まれていたと分かり――。

八十八橋の呪いに加え特級呪物「呪胎九相図」の1体・血塗（けちず）と対峙する虎杖・伏黒・釘崎。八十八橋の呪いの結界内にいる伏黒たちだが、突如釘崎が腕を引かれ、結界外に消える。それを追い、出ていったもう一体の血塗と虎杖も外へ。残った伏黒は早々に八十八橋の呪いを片付けるが――衝撃の光景を目の前にする。一方、釘崎は「呪胎九相図」の1体・壊相（えそう）と対峙。そこに血塗（けちず）と、追ってきた虎杖も加わり――。

「呪胎九相図」兄弟の壊相・血塗に対する虎杖と釘崎だったが、壊相・血塗の血を浴びてしまい体内から腐食が始まる。窮地に立たされるも釘崎は自らに釘を刺し、「共鳴り」を発動。兄弟との我慢比べが始まる。虎杖も止まらず血塗を攻め立てていくが――。「両面宿儺の指」に端を発した今回の任務。果たして虎杖・釘崎・伏黒は無事高専へ帰還できるのか――。